Действие игры происходит в далёком будущем, на территории бывших США. По сюжету, в прошлом произошла неизвестная катастрофа, в результате которой уже многие поколения людей добывают пропитание охотой и живут в небольших племенах на лоне природы. За пределами поселений обитают «машины» — звероподобные роботы, враждебные людям и смертельно опасные для них. Также территория изобилует техногенными руинами и подземными и горными высокотехнологичными комплексами, знания о целях и принципах функционирования которых давно утеряны. Людей прошлого современники называют «предтечами».

Элой с рождения является изгнанницей из племени Нора. Её воспитанием и обучением занимался Раст (Жан-Бенуа Блан), также являющийся изгоем. В детстве Элой (Ава Поттер) находит визор — устройство дополненной реальности, которое даёт ей особые способности. Достигнув совершеннолетия, Элой (Эшли Бёрч) принимает участие в испытании под названием «Инициация», чтобы войти в племя Нора и узнать у матриархов причину своего изгнания. Элой побеждает в Инициации, однако на племя неожиданно нападают культисты. Лидер культистов Гелис (Криспин Фримен) практически убивает Элой, но в последний момент появляется Раст и спасает её ценой своей жизни.

Когда Элой приходит в себя, матриарх Тирса (Николетт Маккензи) объясняет ей, что культисты получили контроль над машинами, которые становятся «заражёнными». Также Элой узнаёт, что её во младенческом возрасте нашли у подножия Великой матери — огромных металлических ворот, которые Нора почитают как богиню. В связи с этим одни считали Элой даром для племени, а другие — проклятием. Матриархи назначают Элой Искательницей, что позволяет ей покинуть земли Нора и отправиться на поиски ответов. Олин (Чук Сибтайн), один из посланников, присутствовавший в лагере Нора в составе дипломатической миссии из крупного чужеплеменного города Меридиана незадолго до нападения культистов, рассказывает Элой, что напавшие культисты входят в группу Затмение, и указывает, что Элой стала мишенью из-за сходства с учёной из мира предтеч по имени доктор Элизабет Собек.

С Элой с помощью визора связывается Сайленс (Лэнс Реддик) — загадочная фигура, заинтересованная в раскрытии того, что случилось с предтечами, и даёт ей подсказки. Элой находит останки компании предтеч «Автоматизированные системы Фаро» и обнаруживает, что старый мир был разрушен почти 1000 лет назад после того, как Фаро потерял контроль над своими военными роботами, «Миротворцами». Роботы, которые могли самовоспроизводиться и потреблять биомассу в качестве топлива, захватили планету и поглотили биосферу, лишив Землю всей жизни. «Новый рассвет» — совершенно секретный проект, возглавляемый доктором Элизабет Собек (Эшли Бёрч). Целью проекта было создание автоматизированной системы терраформирования, которая в конечном итоге отключит роботов и восстановит жизнь на Земле.

Элой узнаёт, что доктор Собек отправилась на космодром в штате Юта, чтобы завершить проект «Новый рассвет». Сайленс рассказывает ей, что это место расположено под Цитаделью, центром культа Затмения. Элой направляется на базу и внутри узнаёт, что «Новый рассвет» был системой подземных хранилищ данных и станций клонирования, управляемых искусственным интеллектом ГЕЕЙ (Лесли Юэн). Когда жизнь на поверхности была уничтожена роботами Фаро, ГЕЯ осуществила многолетние вычисления для взлома роботов, после чего на протяжении 300 лет восстанавливала природу машинами, которые сама же создала на основе знаний об анатомии животных. Её модуль АПОЛЛОН должен был дать восстановленной цивилизации все знания предтеч. Как только планета снова стала пригодной для жизни, ГЕЯ восстановила жизнь на Земле на основе сохранённой ДНК и научила первых клонов человека не повторять прошлые ошибки своих предшественников. Тем не менее, АПОЛЛОН был уничтожен создателем Миротворцев Фаро (Ллойд Оуэн) в приступе нигилизма, поэтому люди, родившиеся в колыбели, были сведены к племенному обществу. АИД (Джон Гонзалес) был одной из подсистем ГЕИ, предназначенной для введения контролируемого вымирания, если исход «Нового рассвета» не благоприятствовал человеческому существованию. Добравшись до офиса доктора Собек, Элой скачивает на свой визор реестр, чтобы получить доступ к двери, за которой она родилась. Однако её схватывает Гелис и приговаривает к смерти на арене Цитадели, а племя Нора приказывает истребить, чтобы добраться до подземелий предтеч на его территории. Элой удаётся сбежать с помощью Сайленса и помочь Нора в борьбе с Затмением.

Открыв дверь Великой матери, Элой оказывается на станции клонирования, где она появилась на свет. Там искусственный интеллект выращивал и воспитывал детей, готовя их к выходу на поверхность, но после уничтожения АПОЛЛОНА дети вышли в мир, не получив знаний. Из записей становится ясно, что ресурсы хранилища иссякли и Элой стала последним клоном, аварийно выведенным со станции клонирования. Исследовав подземелье, Элой получает послание от ГЕИ. Искусственный интеллект сообщает, что какое-то постороннее вмешательство сделало её модули самостоятельными сущностями, нарушив этим программу восстановления цивилизации. Модуль АИД пытался захватить контроль над программой «Новый рассвет», что привело бы к гибели мира. Поэтому ГЕЯ подорвала свой основной реактор, уничтожив АИДА, но лишила себя питания и заблокировалась. Как следствие, модули «Нового рассвета» без центрального управления стали отклоняться от правильного пути восстановления мира. Для решения этой проблемы ГЕЯ создала клон Элизабет — Элой. Она, имея ДНК Элизабет, должна найти другие хранилища и вручную снять блокировку с ГЕИ. Однако перед этим АИД попытался помешать выполнению плана, стерев реестр, что и не давало возможности сразу войти в хранилища.

Элой отправляется к ядру ГЕИ, где находится кабинет Собек. Девушка узнаёт, что доктор Собек пожертвовала своей жизнью, чтобы не дать рою роботов Фаро пробиться в комплекс и найти ГЕЮ. Сайленс признаётся, что когда-то он нашёл и отремонтировал робота, который поделился с ним знаниями. Этим роботом был уцелевший АИД, который образовал культ «Затмение» для повторной попытки захвата контроля над «Новым рассветом». Затмение активирует роботов прошлого и отправляет их на город Меридиан. В городе Элой сходится в поединке с Гелисом и убивает его. Роботы доставляют носитель АИДА до шпиля ГЕИ, откуда АИД захватывает контроль над всеми роботами Фаро, погребёнными под землёй. Они начинают поглощать биомассу. Элой уничтожает охрану АИДА и его ядро. Подойдя к остаткам АИДА, она включает интерфейс, с которого снимает блокировку ГЕИ, и роботы выключаются.

В конце Элой приходит туда, где осталась лежать Элизабет после своего самопожертвования, и слышит запись её послания. В сцене после титров Сайленс забирает АИДА на новый носитель, чтобы выяснить, кто послал сигнал, активировавший его в первый раз.